Research progress on classification methods of tumor shrinkage patterns followingneoadjuvant therapy in breast cancer
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摘要:
新辅助治疗（neoadjuvant therapy，NAT）在乳腺癌综合治疗中发挥重要作用，NAT疗效评估重点仍然是肿瘤大小变化。乳腺癌NAT后的肿瘤退缩模式（tumor shrinkage pattern，TSP）是对NAT疗效评估的重要补充，其提供了NAT后乳腺肿瘤的形态学、分布和强化程度等信息，近年来逐渐受到关注，在保乳决策、判断预后和预测病理完全缓解上体现出显著优势。然而，乳腺癌TSP主要是依靠影像技术和医生个人经验进行主观评价，其分类和评估都处于探讨阶段，多种影像技术被应用于TSP的预测和比较。本文针对乳腺癌TSP的组织病理学、分类法、评估技术和临床应用方面的相关研究进展予以综述。
Abstract:Neoadjuvant therapy (NAT) plays a critical role in the comprehensive treatment of breast cancer, with tumor size changes serving as a primary indicator for evaluating response to treatments. Tumor shrinkage pattern (TSP) following neoadjuvant chemotherapy is a valuable supplement to traditional response assessment, providing insights into the morphology, distribution, and degree of enhancement of breast tumors after NAT. Recently, TSP has gained significant attention for its potential in guiding breast-conserving surgery decision, evaluating prognosis, and predicting complete pathological response. However, TSP evaluation typically relies on clinicians’ experience, and no standardized criteria currently exist. Emerging imaging technologies are being applied to improve TSP prediction and comparison. This review summarizes recent advancements in NAT pathology, TSP classification methods, evaluation technologies and their clinical applications.
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乳腺癌新辅助治疗（neoadjuvant therapy，NAT）是局部晚期乳腺癌和降期保乳患者的重要治疗方案。乳腺肿瘤NAT疗效评价除了采用实体瘤疗效评估标准RECIST 1.1标准反映乳腺病灶大小的变化，多项研究还提出使用肿瘤退缩模式（tumor shrinkage pattern，TSP）划分乳腺病灶在新辅助治疗后的形态特征，如向心性、树枝状退缩[1]。目前，对TSP的认识不再局限形态学，还兼顾大小和强化程度的变化。TSP是近年来研究热点之一，对后续保乳策略、预后评估和预测疗效具有重要参考价值[2-5]，国内乳腺专科医生普遍对此认知不足，TSP分类尚未统一标准且鲜有此方面文献的详细总结，本文将针对TSP分类法进行综述。
1. 乳腺癌NAT后的TSP分类法
乳腺TSP在21世纪初随着新辅助化疗的广泛应用而受到关注，按照检查方法将其分为影像和病理分类法（表1）。
表 1 乳腺TSP分类法汇总研究 年份 国家 研究类型
病例数量检查方法 退缩模式分类法（包括的退缩模式） 完全缓解 向心性 非向心性 树枝状 多结节状 巢式 局限散在型 全乳弥漫性 其他 Nakamura[1] 2002 日本 未知27 三维MRI-MG √ √ Akashi-Tanaka[6] 2004 日本 前瞻110 MG/CT/超声 √ 马赛克样 Tozaki[7] 2006 日本 前瞻46 CT √** √ Kim HJ[8] 2007 韩国 前瞻50 MRI √ 缩小型，
混合型Kim TH[9] 2012 韩国 回顾55 MRI √** √ √ Fukada[10] 2018 日本 回顾304 MRI √** √ Goorts[11] 2018 荷兰 未知76 MRI √ √* √ √ 疾病稳定，
疾病进展Thomas[12] 2007 英国 未知103 病理 √ √ 中央疤痕，
散在型Ling[13] 2019 美国 回顾346 病理 √ √*** 单灶型 Pastorello[14] 2021 美国 回顾389 病理 局限型，
散在型Tomida[15] 2014 日本 未知27 MRI/CT/病理 √ √** √ √ Bi[16] 2022 中国 前瞻104 三维病理/MRI √ √** √ √ MRI：磁共振；MG：乳腺X线摄影； *：向心性退缩（CS）不伴周围病灶；**： CS不伴周围病灶、CS伴周围病灶；***：局限多灶性退缩和两种散在多灶性退缩 1.1 乳腺TSP的影像分类法
影像TSP最初评估肿瘤在术前治疗后的形态变化。Nakamura等[1]根据三维磁共振（magnetic resonance imaging，MRI）-乳腺X线摄影（mammography，MG）将达到缓解的病灶分为向心性（肿瘤从四周向中心缩小）和树枝状退缩（肿瘤明显缩小并以树枝状形态分布），但未限定基线肿瘤形态，不利于观察单一病变的演变过程。
多项研究将TSP融入肿瘤的分布、强化程度和大小等特征，以及基于NAT前、后两阶段的影像分类法，包括基线病灶形态和NAT后TSP分类，为探索初始肿瘤形态与TSP关系提供支持[7,9-10]。Tozaki等[7]依据多排CT的强化情况将基线病变分为孤立病变、成组病变（局部强化灶伴线样/点状强化）、分离病变（多发强化灶）、混合病变（成组病变伴分离病变）、替代病变（乳腺全象限弥漫性强化）五类。在NAT后发现，初始替代病变的形态基本保持不变，而达到部分缓解的初始非替代病变显示为多结节病灶、向心性退缩伴或不伴周围病灶，研究者对于初始孤立或成组病变在治疗后出现完全缓解或向心性退缩的患者建议保乳。Kim等[9]基于Tozaki的两阶段分类法，去除NAT的前“混合病变”。Fukada等[10]将基线病灶分为“单纯肿块强化”和“伴非肿块强化”，在NAT后分为向心性（亚分类包括初始孤立肿块缩小后形态不变、初始主肿块强化缩小为点状强化）和非向心性退缩（亚分类包括局部病灶弥漫性减小、仅强化程度减低、无变化、增大）。该研究未分析亚分类，Wang等[17]据此亚分类对344例患者在分子分型和病理缓解相关性上展开分析。Goorts等[11]基于Kim等[9]分类法，运用定性结合定量（阈值为3 mm）的方法将TSP分为影像完全缓解、向心性退缩不伴周围病变、残留多结节型缩小、弥漫性全象限强化、疾病稳定、疾病进展。不同的分类法之间有交集和区别且未达成统一标准，容易导致对其认识混淆和分类不全。本文基于现有研究绘制影像乳腺TSP示意图（图1）。
1.2 乳腺TSP的病理分类法
TSP病理尚未统一标准（表1）。病理从细胞水平评估确定残留癌细胞分布情况，如弥漫型、结节型、散在型、中央疤痕型（肿瘤中心主要为无细胞区域，呈现硬化、黏液样间质、纤维化或坏死）[12]。应注意对标本准确取材，避免遗漏不连续的残留癌灶，活检组织量少则提供信息有限，完全切除病变后充分取材进行病理大切片分析是通过识别残留肿瘤和原位肿瘤而确定TSP的最佳途径。乳腺TSP的MRI和病理一致率为48.0%～84.6%[15-16]。多数研究无法提供TSP的大病理验证，主要是此法取材多且繁琐，需要显微镜下确定肿瘤轮廓，因此当前这类研究仅限于个别小样本研究，临床上几乎无常规开展的医院，这意味影像提示或者怀疑的病灶无法通过病理证实，导致分析样本不完全正确。基于人工智能的乳腺病理和影像应用是研究热点[18]，对于TSP评价是新研究方向。
2. NAT后肿瘤病理变化与影像的关系
影像分辨率和肿瘤异质性会影响TSP准确性。影像提供肿瘤体积和结构变化的初步评估，对细胞水平的微小变化识别不敏感，导致可能高估或低估病灶。一方面，NAT会引起肿瘤细胞凋亡、坏死、纤维化，炎症细胞和免疫细胞浸润[9,19]，具有占位性粘蛋白的黏液腺癌，细胞含量低[20]，高水平人表皮生长因子受体2（human epidermal growth factor receptor 2，HER2）促进残留血管生成等[21]，皆可能导致高估残留癌灶。MRI有残留癌灶而实际为病理完全缓解（pathologic complete response，pCR）的病例中有86.7%呈现HER2阳性[21]，57%的残留导管原位癌在MRI上为强化表现[22]。另一方面，非肿块病变、散在的癌细胞、多灶病变、多中心病变、浸润性小叶癌、激素受体阳性、抗血管生成治疗、延迟强化、微血管密度降低等因素会造成影像低估残留癌灶[21,23]。上述特征因素在诊断时应考虑到。
超声（ultrasound，US）、MG和MRI是新辅助疗效监测的基础检查，在区分残留癌灶、纤维化、坏死等存在挑战。MG适用于非致密乳腺和钙化评估，但难以区分密度相近的癌组织、纤维化和致密乳腺以及多发灶，残留微钙化被高估为浸润性癌的比例为57%[24]。数字乳腺断层摄影（digital breast tomosynthesis，DBT）、对比增强乳腺X线摄影（contrast-enhanced mammography，CEM）、锥形束乳腺CT（contrast-enhanced cone beam breast CT，CE-CBBCT）基于MG发挥断层技术优势[25-27]。US适合检查肿块型病灶，常规US预测残留癌灶不如多参数US，如US联合彩色多普勒超声、造影、弹性成像、超微血管成像能提供更丰富的肿瘤大小、形态、血供、硬度信息[28]。自动乳腺容积超声（automated breast volume scanner，ABVS）用于新辅助疗效评估的研究不多，缺点包括难以区分残留癌灶与治疗后的纤维化以及乳头阴影伪影[29]。近些年关于乳腺残留癌灶大小的影像与病理研究[25-26,29-30]通常将直径<5 mm测量差距视为诊断效能相当，MRI与病理的一致率（41.4%～85.0%）优于MG和US，与DBT、CEM、CE-CBBCT、ABUS相当或稍低。残留病灶的影像技术水平仍有提升空间，应考虑不同影像技术优势互补提高诊断准确性。
NAT前后的影像技术选择缺乏统一标准。RECIST 1.1标准推荐首选MRI，美国国立综合癌症网络（NCCN）指南建议由多学科团队确定[31]，欧洲肿瘤内科学会（ESMO)指南认为NAT前后采用MRI最准确[4]；中国抗癌协会指南建议评估手段应一致且推荐MRI，降期保乳者常规行MRI[2]。国内医院MRI的运用态度分化，外科医生在为患者提供适宜的影像方案时应重视MRI作用。
3. TSP的临床应用
3.1 影像TSP对于保乳适应证的影响
新辅助保乳的原则是保证阴性切缘、降低复发和良好的美容效果。保乳适应证要综合考虑新辅助疗效、肿瘤组织学分型、分子分型、淋巴结状态和TSP等多种因素。向心性退缩易于获得阴性切缘，是保乳的理想人选；而巢式或树枝状退缩呈现被隔开分布的多个小病灶，癌细胞呈多中心、多灶性病灶或不连续分布，肿瘤边界难以确定，增加局部复发风险[7]。国内外指南对TSP的保乳建议有限。2024年中国抗癌协会指南[2]提出有限数量的多灶性（如2～3处）尝试保乳。2023年欧洲肿瘤内科学会（ESMO）共识提出多灶性退缩可尝试保乳，手术切除范围通常依照残瘤肿瘤范围而非初始瘤床[4]。2021年瑞士卢塞恩共识会议上，96%专家赞同“影像pCR可尝试保乳”，但对于“广泛多中心病灶达到影像pCR可尝试保乳”“多灶性残留的安全边缘是切缘阴性/2 mm”无共识[3]。TSP的保乳临床应用尚存争议，需更多循证医学证据。
3.2 TSP用于预测新辅助疗效
pCR作为乳腺癌新辅助临床试验疗效的主要终点，预示较好的长期预后，对其及早预测将为维持或更改治疗方案提供支持，避免治疗不足或过度。Eom等[32]发现基线肿块呈圆形/椭圆形、均匀强化以及向心性退缩与pCR相关。最近的一项前瞻性单中心研究显示早期（1～2个疗程）TSP有助于预测pCR：HR阳性/HER2阴性肿块在早期TSP表现为疾病稳定型、仅强化程度减低型、向心性伴强化程度减低型退缩，更可能发展为非pCR；HER2阳性或三阴性肿块在早期表现为向心性退缩至点状强化更可能提示pCR，而疾病稳定提示非pCR[17]。因数据有限，研究者建议在更多的患者中开展研究。新辅助内分泌治疗2个月后ER阳性/HER2阴性肿块的早期碎片化退缩预示治疗有效[33]。TSP可能是治疗反应的替代指标,根据基线分子分型和影像特征、早期影像TSP进行疗效预测，对于筛选获益患者具有重要意义。
3.3 TSP对于预后的价值
单灶性和向心性退缩通常预示较好的预后，而多灶性退缩提示预后较差[10]。一项研究发现散在型退缩（瘤床内存在至少2个独立的残留癌灶）的无复发生存期和总生存期明显劣于向心性退缩[34]；与之相反，最近一项研究提示这两种退缩模式的无复发生存期相似且散在型具有更好的总生存期，经分析发现NAT中断、残留肿瘤直径超过18 mm、NAT后病理淋巴结阳性、三阴性亚型等多因素共同驱动复发和死亡[35]。多项预后研究（表2）表明TSP可能为关联疾病预后提供生物学依据,理解导致生存差异的因素可以帮助制定更有针对性的干预措施。
表 2 乳腺癌NAT后的病理退缩模式与预后（近五年）研究 例数（例） 中位随访时间（月） 不同退缩模式的预后比较 Tinterri[35] 219 74.7 散在型退缩OS优于局限型退缩（OS率：83.2% vs. 72.1%），两者DFS和DDFS相似 Laws[34] 975 74.0 无/轻微反应型退缩和散在型退缩RFS（HR分别为2.2，2.0）、
OS（HR分别为2.5，2.2）劣于向心性退缩Bi[16] 104 77.0 改良向心性退缩RFS（复发/转移为7.1% vs. 29.4%）、DFS（108.5个月 vs. 89.0个月）、
OS（101.5 vs. 60.5个月）均优于改良非向心性退缩Ling[13] 346 41.1 散在多灶型退缩IBTR风险（HR=11.2）高于单灶型退缩/pCR OS：总生存期；DFS：无病生存期；DDFS：无远处转移生存期；RFS：无复发生存期；IBTR：同侧乳腺肿瘤复发；HR：风险比 4. 结语
乳腺癌NAT相比术后辅助治疗能提供更多的肿瘤学信息，TSP影响乳腺专科医生和患者应对保乳决策的摇摆性，新辅助早期TSP在预测不同分子分型患者pCR中初露锋芒。通过影像TSP预测病理TSP的准确性方面仍面临极大的挑战，虽然MRI对残留肿瘤的诊断准确性要高于US或MG，但这3种检查对不同病变的检出各有利弊，也许可以通过开发多模态影像技术综合评价达到取长补短以提高TSP预测的准确性。需要开展多中心、大样本、影像-病理融合的高质量临床研究促进TSP评估的标准化。乳腺专科医师需要与影像科和病理科医师建立多科室协作，完善新辅助疗效评估的多方位评价，共同探索和推进TSP诊断有效性和规范化，最终提高新辅助诊疗效果，在提高保乳率的同时降低肿瘤复发率，提高总生存期。
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表 1 乳腺TSP分类法汇总
研究 年份 国家 研究类型
病例数量检查方法 退缩模式分类法（包括的退缩模式） 完全缓解 向心性 非向心性 树枝状 多结节状 巢式 局限散在型 全乳弥漫性 其他 Nakamura[1] 2002 日本 未知27 三维MRI-MG √ √ Akashi-Tanaka[6] 2004 日本 前瞻110 MG/CT/超声 √ 马赛克样 Tozaki[7] 2006 日本 前瞻46 CT √** √ Kim HJ[8] 2007 韩国 前瞻50 MRI √ 缩小型，
混合型Kim TH[9] 2012 韩国 回顾55 MRI √** √ √ Fukada[10] 2018 日本 回顾304 MRI √** √ Goorts[11] 2018 荷兰 未知76 MRI √ √* √ √ 疾病稳定，
疾病进展Thomas[12] 2007 英国 未知103 病理 √ √ 中央疤痕，
散在型Ling[13] 2019 美国 回顾346 病理 √ √*** 单灶型 Pastorello[14] 2021 美国 回顾389 病理 局限型，
散在型Tomida[15] 2014 日本 未知27 MRI/CT/病理 √ √** √ √ Bi[16] 2022 中国 前瞻104 三维病理/MRI √ √** √ √ MRI：磁共振；MG：乳腺X线摄影； *：向心性退缩（CS）不伴周围病灶；**： CS不伴周围病灶、CS伴周围病灶；***：局限多灶性退缩和两种散在多灶性退缩 
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表 2 乳腺癌NAT后的病理退缩模式与预后（近五年）
研究 例数（例） 中位随访时间（月） 不同退缩模式的预后比较 Tinterri[35] 219 74.7 散在型退缩OS优于局限型退缩（OS率：83.2% vs. 72.1%），两者DFS和DDFS相似 Laws[34] 975 74.0 无/轻微反应型退缩和散在型退缩RFS（HR分别为2.2，2.0）、
OS（HR分别为2.5，2.2）劣于向心性退缩Bi[16] 104 77.0 改良向心性退缩RFS（复发/转移为7.1% vs. 29.4%）、DFS（108.5个月 vs. 89.0个月）、
OS（101.5 vs. 60.5个月）均优于改良非向心性退缩Ling[13] 346 41.1 散在多灶型退缩IBTR风险（HR=11.2）高于单灶型退缩/pCR OS：总生存期；DFS：无病生存期；DDFS：无远处转移生存期；RFS：无复发生存期；IBTR：同侧乳腺肿瘤复发；HR：风险比
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